Drakengard suit l'histoire d'un prince sans royaume nommé Caim qui se bat pour l'Union contre l'Empire. Sous la protection de l'Union se trouvent les hiérarques et la déesse, la sœur de Caim Furiae, qui est une manifestation humaine de l'un des quatre sceaux qui protègent le monde contre les bris. Alors que le jeu commence, Cain est mortellement blessé dans une bataille avec l'Empire. Rendant un dragon rouge capturé qui est également près de la mort, Caim fait un choix fatidique. En échange de leur vie, le dragon rouge et Caim entreront dans un pacte. Ce pacte entraînera à jamais leur vie les uns aux autres et reliera leurs âmes, au prix de quelque chose d'irremplaçable. Rechargé avec les incendies d'un dragon, la vengeance de Caim brûle sur l'ennemi ... Le joueur contrôle Caim dans sa quête. Le jeu est séparé en trois modes distincts: combat aérien, combat au sol et combat d'événements. Dans un combat aérien, CAIM monte Dragonback contre une variété d'ennemis aéroportés respirant des boules de feu (des plans simples solides et des coups de verrouillage multiples plus faibles). Le dragon est agile et est capable d'échapper aux menaces entrantes, se retournant complètement dans un instant. Dans le combat au sol, le jeu est présenté en tiers, mais généralement de grandes zones ouvertes. Contrôlant Caim, sa principale capacité est l'utilisation d'une variété d'armes trouvées sur le champ de bataille, chacune avec ses propres pouvoirs magiques. Ceux-ci sont nivelés par l'utilisation continue, et spécifiquement par le meurtre d'ennemis individuels. Dans le combat au sol, Caim peut également appeler son dragon pour monter et attirer des ennemis de l'air. Le combat des événements est similaire au combat au sol, mais il est montré de manière isométrique, limitée à une seule arme et sans l'aide d'un dragon. Il est principalement utilisé pour raconter des séquences d'histoire.