The Legend of Spyro: The Eternal Night est un jeu de plateforme d'action 3D qui se déroule juste après les événements à la fin de la légende de Spyro: un nouveau départ. Les joueurs contrôlent Spyro alors qu'il cherche son ami Cynder. Initialement, il a perdu toutes ses différentes pouvoirs de respiration du premier match, mais il récupère progressivement la capacité de respirer le feu, la glace, la terre et l'électricité. Nouveau dans ce jeu est la capacité pour Spyro de ralentir le temps en utilisant sa capacité de «temps de dragon» nouvellement apprise. Bien que le jeu ait des puzzles de base impliquant des commutateurs appuyés, l'objectif principal est toujours autour des combats. L'attaque principale de Spryo est son coup de tête, mais il peut également utiliser ses respirations assorties pour vaincre les ennemis à condition qu'il ait suffisamment de puissance magique. Il gagne également des joyaux bleus de vaincre les ennemis qui lui permettra de monter ses pouvoirs.