Dragon Quest III est connu pour se développer considérablement sur le Dragon Warrior et Dragon Warrior II d'origine. Le jeu utilise des conventions de jeu de rôle de base de la console de base, telles que l'amélioration en acquérant des points d'expérience et en équipant des objets. La bataille est au tour par tour comme les autres jeux de la série. Dragon Warrior III dispose d'un système de classe, dans lequel chaque personnage a une certaine classe. Alors que le héros conserve toujours la classe de héros, les autres personnages peuvent choisir parmi les éléments suivants: Soldier (Warrior dans la version GBC), Fighter, Pilgrim (Clericric), Wizard (Mage), Merchant (Dealer), Goof-Off (Jester), Sage et Thief qui n'était disponible que dans les versions ultérieures. Le choix de la classe affecte grandement les statistiques et les sorts du personnage qu'il peut apprendre. De plus, en atteignant l'expérience du niveau 20, un personnage a la possibilité de changer de cours au temple de Dhama, trouvé à mi-chemin du jeu. Le jeu commence avec juste le héros de la fête, qui est ensuite en mesure de recruter un groupe de trois à la taverne locale. Contrairement à la plupart des fêtes de Dragon Quest, à part le héros, la fête n'est pas composée de personnages impliqués dans l'histoire. Bien que seuls quatre personnages puissent être dans la fête à la fois, des membres supplémentaires de la fête peuvent être conservés à la taverne, permettant une place pour les nouvelles recrues. Une autre innovation est une arène où le joueur peut placer des paris sur le résultat des batailles de monstres. Les remakes ont incorporé quelques changements d'interface par rapport aux jeux ultérieurs de la série, tels que l'ouverture simplifiée de porte; le sac, qui a remplacé le stockage des articles bancaires; L'article triage "Tidy Item" et "Tidy Bag" Commands; et la commande "Full HP", qui peut être utilisée en dehors du combat pour automatiser le processus de lancer des sorts de guérison et de restauration de statut. Alors que les précédents jeux Dragon Quest étaient également non linéaires, Dragon Quest III a été l'exemple le plus important de gameplay en monde ouvert parmi les premiers jeux Dragon Quest. Cela a également permis au joueur d'échanger des personnages dans et hors de la fête à volonté, et une autre "innovation majeure a été l'introduction des cycles de jour / nuit; certains éléments, personnages et quêtes ne sont accessibles qu'à certains moments de la journée."