En plus de jouer le rôle de Vergil tout au long du contenu, Vergil's Downfall propose des objets cachés supplémentaires à collecter, deux nouveaux ennemis et un nouveau boss, et dispose d'un classement avec lequel rivaliser avec les autres. Le contenu comprend également quatre niveaux de difficulté, de nouveaux combos et de nouveaux emplacements. Vergil utilise bon nombre de ses compétences traditionnelles, dont plusieurs basées sur Slash Dimension, Air Trick et Summoned Swords, et est capable d'utiliser Devil Trigger pour générer un sosie.