Dragon Quest III est connu pour développer considérablement les jeux Dragon Warrior et Dragon Warrior II originaux. Le jeu utilise les conventions de base du jeu de rôle sur console, telles que la mise à niveau en gagnant des points d'expérience et en équipant des objets. La bataille se déroule au tour par tour comme les autres jeux de la série. Dragon Warrior III propose un système de classes dans lequel chaque personnage a une certaine classe. Alors que le héros conserve toujours la classe Héros, les autres personnages peuvent choisir parmi les éléments suivants : Soldat (Guerrier dans la version GBC), Combattant, Pèlerin (Clerc), Sorcier (Mage), Marchand (Marchand), Goof-Off (Jester), Sage et Voleur qui n'était disponible que dans les versions ultérieures. Le choix de la classe affecte grandement les statistiques du personnage et les sorts qu'il peut apprendre. De plus, après avoir atteint le niveau d'expérience 20, un personnage a la possibilité de changer de classe au temple du Dhama, trouvé à mi-chemin du jeu. Le jeu commence avec le seul héros du groupe, qui peut ensuite recruter un groupe de trois personnes à la taverne locale. Contrairement à la plupart des groupes Dragon Quest, hormis le héros, le groupe n'est pas composé de personnages impliqués dans l'histoire. Bien que seuls quatre personnages puissent faire partie du groupe à la fois, des membres supplémentaires du groupe peuvent être gardés à la taverne, laissant ainsi la place à de nouvelles recrues. Une autre innovation est une arène où le joueur peut parier sur l'issue des batailles de monstres. Les remakes incorporaient certaines modifications d'interface par rapport aux jeux ultérieurs de la série, comme une ouverture de porte simplifiée ; le sac, qui a remplacé le stockage des articles bancaires ; les commandes de tri d'articles « Tidy Item » et « Tidy Bag » ; et la commande "Full HP", qui peut être utilisée en dehors du combat pour automatiser le processus de lancement de sorts de guérison et de restauration de statut. Alors que les premiers jeux Dragon Quest étaient également non linéaires, Dragon Quest III était l'exemple le plus substantiel de gameplay en monde ouvert parmi les premiers jeux Dragon Quest. Cela permettait également au joueur d'échanger des personnages dans et hors du groupe à volonté, et une autre « innovation majeure était l'introduction de cycles jour/nuit ; certains objets, personnages et quêtes ne sont accessibles qu'à certaines heures de la journée ».