Nous sommes en 2367, trente-deux ans après la Grande Guerre. Ou du moins ce que VOUS pensiez être la Grande Guerre. La marée apparemment sans fin de vaisseaux capitaux Shivan, de bombardiers et de chasseurs dotés d'une technologie ultra avancée était presque écrasante. Alors que les races Terran et Vasudan achèvent de reconstruire leurs sociétés décimées, une perturbation se cache dans les confins pas si éloignés du système Gamma Draconis. Votre ennemi est arrivé... et ils se demandent ce qui est arrivé à leur groupe de reconnaissance... Le jeu continue sur l'histoire de Descent : FreeSpace, propulsant une fois de plus le joueur dans le rôle d'un pilote luttant contre les mystérieux extraterrestres, les Shivans. Tout en défendant la race humaine et ses alliés extraterrestres Vasudan, le joueur s'implique également dans la répression d'une rébellion des éléments des forces Vasudan (Marteau de Lumière) et Humaines (Front Néo Terran) qui ne veulent pas coopérer les uns avec les autres.